Historieläraren Samuel Paty hade visat omstridda karikatyrer av islams profet Muhammed i samband med undervisning om yttrandefrihet.
– Det är absolut viktigt att visa vår mobilisering och vår solidaritet, vår nationella sammanhållning, säger utbildningsminister Jean-Michel Blanquer till France 2, och uppmanar alla att stötta landets lärare.
En manifestation hölls på Place de la République i Paris, där runt 1,5 miljoner människor demonstrerade efter terrordådet mot satirtidningen Charlie Hebdo 2015. Dådet, då tolv människor dödades, genomfördes efter att tidskriften publicerat Muhammedkarikatyrer.
Premiärminister Jean Castex och Paris borgmästare Anne Hidalgo fanns bland de tusentals som deltog i manifestationen på det symboltyngda torget.
Även i Lyon, Toulouse, Strasbourg, Nantes, Marseille, Lille, Bayonne och Bordeaux genomfördes omfattande manifestationer.
"Jag är lärare"
Under lördagen lade hundratals elever, lärare och föräldrar blommor vid skolan där läraren arbetade. Några bar skyltar med texten "Jag är lärare" och "Jag är Samuel" – i linje med det kända "Jag är Charlie" som spreds över världen efter attacken mot Charlie Hebdo 2015.
Läraren som mördades hade hotats på nätet för att ha visat karikatyrerna, och en elevs far hade manat till "mobilisering" mot honom, enligt Frankrikes antiterroråklagare Jean-François Ricard.
Enligt Ricard tyder mordet på att Frankrike fortfarande står inför "ett terrorhot på väldigt hög nivå", men han lägger till att den 18-årige utpekade mördaren inte var känd bland myndigheter som något hot. Händelsen utreds som "mord med koppling till en terrororganisation".
Elva personer
Den misstänkte sköts till döds av polis kort efter attacken. Enligt vittnen ska han ha setts på skolan under fredagen och då frågat elever om var han kunde hitta läraren som sedan mördades.
En bild på läraren och ett meddelande där 18-åringen erkänner mordet har hittats på hans mobiltelefon.
Sammanlagt har elva personer hämtats av polis med anledning av händelsen, bland annat mannen som uppmanat till mobilisering mot läraren och flera av den misstänkte 18-åringens familjemedlemmar.
Åklagare är tystlåtna om eventuella anklagelser eller misstankar.