Domstolen meddelar i ett uttalande att Putin kan "vara ansvarig för krigsförbrytelsen olaglig deportation av befolkning (barn) och olaglig överföring av befolkning (barn) från ockuperade områden i Ukraina till Ryssland."
ICC meddelar också man även utfärdar en arresteringsorder mot den ryska barnombudsmannen Maria Lvova-Belova.
Enligt ICC är brotten daterade från den 24 februari 2022, dagen då Ryssland inledde anfallskriget i Ukraina.
"Det finns rimliga skäl att tro att Putin har ett individuellt straffrättsligt ansvar för de tidigare nämnda brotten", heter det.
Tidigare har en granskning, som en grupp europeiska journalister ligger bakom, visat att runt 400 ukrainska barn förts över gränsen till Ryssland. Människorättsorganisationer befarar att siffran kan vara långt högre.
Zelenskyj: Historiskt beslut
Presidenten anklagas för att dels direkt vara ansvarig för att utföra brotten och dels för "misslyckande att utföra kontroll över civila och militära underordnade som utförde brotten, eller tillät deras utförande".
Från ukrainskt håll välkomnas beskedet från ICC.
President Volodymyr Zelenskyj hyllar på sociala medier vad han beskriver som det "historiska" beslutet och tillägger att beslutet kommer att leda till att ett "historiskt ansvar utkrävs".
"Det är ett historiskt beslut för Ukraina och hela systemet för internationella lagar", konstaterar Ukrainas riksåklagare Andrij Kostin.
Jan Hallenberg, forskningsledare vid Utrikespolitiska institutet, bedömer att åtgärden kommer att göra livet svårare för Putin på ett sätt:
– Det är inte ett reellt hot mot hans maktställning i Ryssland, men det begränsar hans möjligheter att agera som en världsledare på den internationella scenen utanför Ryssland.
Att arresteringsordern skulle riskera att kriget förlängs tror inte Jan Hallenberg, till skillnad från militäranalytikern Sean Bells slutsats i Sky News.
"Ingen betydelse"
Ryssland viftar dock bort betydelsen av arresteringsordern.
"Beslutet av den Internationella brottmålsdomstolen har ingen betydelse för vårt land, inklusive ur en rättslig synvinkel", hävdar det ryska utrikesdepartementets talesperson Maria Zacharova på sociala medier.
– Ryssland, likväl som ett flertal andra länder, erkänner inte domstolens juridiska befogenhet och ur en rättslig synvinkel saknar besluten från den här domstolen giltighet, säger Kremls talesperson Dmitrij Peskov till journalister.
Rysslands tidigare president Dmitrij Medvedev jämför arresteringsordern med toalettpapper.
"Internationella brottmålsdomstolen har utfärdat en arresteringsorder mot Vladimir Putin. Jag behöver inte förklara VAR det här pappret borde användas", skriver han på Twitter, följt av en toalettpappersemoji.
Varken Ryssland eller Ukraina är medlemmar i ICC, men Kiev har accepterat domstolens juridiska befogenhet.