Beslutet att avgå meddelades i ett mejl från Magill inför ett styrelsemöte på universitet, enligt styrelseordföranden Scott Bok.
"Hon gav juridiska svar på en moralisk fråga och det var fel", skriver han i ett uttalande.
Hårt pressad av donatorer
Bara en timme efter detta meddelade Bok att även han lämnar sitt uppdrag på universitet.
Magill har varit hårt pressad av inflytelserika före detta studenter i universitets så kallade alumni och stora donatorer, men även politiker. Hon har anklagats för att med juridiska resonemang relativisera uppmaningar till folkmord.
Harvard Universitys högsta chef Claudine Gay och kollegan Sally Kornbluth på Massachusetts Institute of Technology (MIT) är också i blåsväder i samma ärende. De deltog också i den uppmärksammade utfrågningen i kongressen i tisdags och har precis som Magill kritiserats hårt för undvikande svar på frågor om hur antisemitism och uppmaningar till folkmord ska hanteras på campus.
Frågan har blivit aktuell efter en lång rad uppmärksammade demonstrationer mot Israels krig mot terrorstämplade Hamas på amerikanska universitet.
Stor spridning i sociala medier
Utfrågningen i kongressen pågick i timmar och de tre universitetscheferna återkom i sina svar till vikten av att hitta en balans mellan yttrandefrihet och att skapa en säker studiemiljö för alla, oavsett etniskt ursprung. De fick upprepade frågor om uppmaningar till folkmord på judar var emot deras policy, vilket de besvarade med juridiska resonemang som fick stor spridning i sociala medier.
Magill har efter utfrågningen i en video publicerad på det sociala nätverket X försökt klargöra sin syn på frågan. I den videon säger hon att hon i utfrågningen borde ha fokuserat på att uppmaningar till folkmord är något av det värsta en människa kan ägna sig åt.