24-åringen ersätter den skadade fransmannen Simon Pagenaud i Meyer Shank Racing, där den fyrfaldige Indy 500-vinnaren Helio Castroneves är försteförare.
Tidigare har en annan svensk, Tom Blomqvist, vikarierat för Pagenaud.
"Det här är ett ögonblick jag har drömt om i hela min karriär. Jag är överlycklig just nu och kunde inte vara mer taggad inför min debut", säger Lundqvist i ett pressmeddelande.
Lundqvist är regerande mästare i racingserien Indy Nxt, men i år har det varit ont om styrningar för Tyresö-föraren.
"Det har varit ett speciellt år utan något tävlande för mig, och det är alltid svårt att hoppa in i ett mästerskap mot slutet av säsongen när alla andra är varma i kläderna. Det är inte direkt lättare när det mästerskapet heter Indycar och motståndet är några av världens bästa förare", säger Lundqvist.
Det blir inte lättare av att årets 13:e, av 17 lopp, är ett stadslopp.
"Det blir supertufft", menar debutanten.